Transmission de Symbiotes par les Ovocytes : Découvrez les Exemples Fascinants et les Mécanismes Révélés

Introduction

La transmission verticale, en particulier via les ovocytes, est un mécanisme clé pour la propagation des symbiotes à travers les générations. L'ovocyte, fournissant la majorité du cytoplasme au zygote, joue un rôle crucial dans la transmission des symbiotes. Cet article explore les mécanismes de transmission des symbiotes par les ovocytes, en se basant sur des exemples concrets tirés de la biologie de la reproduction chez divers organismes, notamment les insectes et les mammifères.

Structure et Développement des Ovocytes

Ovogenèse chez la Drosophile

Chez la drosophile, une femelle possède deux ovaires, chacun composé d'environ 18 ovarioles. Chaque ovariole peut être considéré comme une chaîne de production d'œufs. Le germarium, situé à l'extrémité antérieure de l'ovariole, contient des cellules souches somatiques et germinales. Les cellules souches germinales, au nombre de 2 à 3 par ovariole, sont maintenues dans une niche particulière par les cellules de la coiffe qui leur envoient des signaux inhibant leur différenciation.

Les ovocytes et les cellules qui les entourent maturent au fur et à mesure qu'ils descendent l'ovariole, atteignant la partie postérieure avec des ovocytes compétents pour la fécondation. Le germarium est le tissu le plus antérieur de l’ovaire de la drosophile où les ovocytes se développent à partir de cellules issues des cellules souches germinales. Les cellules folliculaires se développent quant à elles à partir de cellules souches folliculaires situées dans une région plus postérieure (région 2a). L’assemblage se fait d’avant en arrière (de gauche à droite). Les cellules de la coiffe et les cellules accompagnatrices constituent la niche des cellules souches germinales, fournissant un support physique et des signaux chimiques aux cellules souches germinales (orange). Les cellules de la coiffe produisent notamment Dpp (Decapentaplegic, l’orthologue des BMP) et Hedgehog qui sont cruciaux pour le maintien des cellules souches germinales. Les cellules souches germinales se divisent de manière asymétrique pour produire une nouvelle cellule souche germinale et une cellule fille qui quitte la niche des cellules souches et se différencie en un cystoblaste. Le cystoblaste entre dans la zone de différenciation où il se divise quatre fois avec une division incomplète (sans cytokinèse) pour former un cyste germinal composé de 16 cystocytes reliés par des ponts cytoplasmiques et un organite cytosquelettique appelé fusome (représenté par des structures ramifiées rouges dans les cystocytes). Tous ces événements ont lieu dans la région 1 de l’ovariole, la région plus antérieure. Dans la région 2a, l’ovocyte se développe davantage, et à la frontière entre les régions 2a et 2b, le cyste à 16 cellules passe à côté des cellules souches folliculaires, qui donnent naissance aux cellules accompagnatrices, aux cellules précurseurs du follicule et aux cellules polaires. Les cellules folliculaires encapsulent le cyste de la lignée germinale pour former follicule de stade 1 qui bourgeonne à l’extrémité postérieure du germarium dans la région 3. Un follicule de stade 1 se compose de 15 cellules nourricières interconnectées et d’un ovocyte, entourés par les cellules folliculaires.

La division asymétrique d'une cellule souche germinale dans le germarium d'une drosophile est un processus finement régulé. Une cellule souche germinale se divise et l’une des cellules reste très proche des cellules de la coiffe qui sécrètent Dpp qui active une voie de signalisation qui empêche l’activation de la transcription de Bam. Cette cellule reste une cellule souche germinale. L’autre cellule se retrouve plus éloignée des cellules de la coiffe et en l’absence de Dpp active l’expression de Bam et la cellule devient un cytsoblaste. Ce cystoblaste subit ensuite quatre divisions incomplètes (sans cytokinèse) ce qui forme un cyste germinal composé de 16 cystocytes reliés par des ponts cytoplasmiques. 15 cellules germinales appelées cellules nourricières avec qui il garde contact par des ponts cytoplasmiques. des cellules folliculaires qui appartiennent à la lignée somatique et qui forment une couche épithéliale autour de l’ensemble des 16 cellules germinales. L’ovocyte s’attache aux cellules folliculaires par des interactions médiées par la E-cadhérine. Le développement des cellules germinales et des cellules folliculaires est interdépendant. L’ovocyte, qui est en position postérieure dans le germarium, induit via la voie Gurken/Torpedo (orthologue à EGFR des Vertébrés) les cellules folliculaires terminales adjacentes à adopter un destin postérieur plutôt qu’antérieur (González-Reyes et St. Johnston 1995 ; Roth et al. 1995). Ces cellules folliculaires postérieures signalent ensuite à l’ovocyte de polariser les microtubules le long d’un axe qui sera l’axe antéro-postérieur du futur embryon (pôle - du côté antérieur, pôle + du côté postérieur). Cette réorganisation nécessite l’activité de la PKA au pôle postérieur de l’ovocyte qui est activée par des signaux en provenance des cellules folliculaires postérieures (Lane et Kalderon, 1994).

La PKA est nécessaire à l’orientation des microtubules dans l’ovocyte. La protéine kinésine fusionnée à la GFP est utilisée ici comme sonde pour connaître l’orientation du réseau de microtubules (elle se déplace vers le pôle + des microtubules). En (A), la kinésine-GFP s’accumule du côté postérieur de l’ovocyte, montrant que les pôles + des microtubules sont concentrés de ce côté. En (B), dans des ovocytes mutants dépourvus d’activité PKA, la kinésine-GFP est nettement plus diffuse. L’actine cortical de l’ovocyte et des cellules nourricières est colorée en rouge avec de la phalloïdine-rhodamine. Un peu plus tôt, les cellules germinales exprimaient Delta à leur surface. Les cellules folliculaires exprimaient Notch et avaient ainsi activé la voie de signalisation correspondante (Roth, 2001, Lopez-Schier et St Johnston, 2001). Si on empêche cette interaction Delta-Notch, les cellules folliculaires ne sont pas assez différenciées et ne répondent pas correctement au signal inducteur Gurken. Il s’ensuit que les cellules folliculaires postérieures ne sont pas bien induites et qu’elles ne peuvent pas envoyer en retour le bon signal pour polariser l’ovocyte.

Les cellules folliculaires dépourvues d’activité Notch ne se différencient pas lors de l’ovogenèse chez la drosophile (A) La lignée transgénique utilisée présente l’expression d’un gène rapporteur (ici en blanc) dans toutes les cellules folliculaires immatures. On constate qu’au cours du développement (de gauche à droite), les cellules folliculaires deviennent matures et n’expriment plus le gène rapporteur, notamment au stade 10 de l’ovogenèse. (B) Expression de Fasciclin III (FasIII) (rouge), exprimé habituellement dans les cellules folliculaires non différenciées et du gène rapporteur d’immaturité (bleu) dans des cellules folliculaires de stade 10 contenant un clone de cellules mutantes perte-de-fonction Notch. Le clone de cellules est reconnaissable car il n’exprime plus la GFP (vert). (C) montre l’expression seule du gène rapporteur d’immaturité (blanc). On observe bien l’autonomie cellulaire de l’action de Notch car seules les cellules du clone n’exprimant plus Notch sont affectées. Les interactions entre l’ovocyte et les cellules folliculaires environnantes sont aussi essentielles pour établir l’axe dorso-ventral de l’embryon avant même la fécondation. Le noyau de l’ovocyte, localisé initialement en position antéro-dorsale, contrôle la localisation de la protéine Gurken qui se lie au récepteur Torpedo (EGFR) sur les cellules folliculaires dorsales adjacentes, inhibant ainsi l’expression du gène pipe dans cette région. À l’opposé, les cellules folliculaires ventrales expriment Pipe, une sulfotransférase qui modifie le protéoglycanne Vitelline Membrane Protein 2 (Vm32E), générant un signal ventral diffusible traversant la membrane vitelline ; ce signal active le récepteur Toll à la surface de l’ovocyte, déclenchant une cascade protéolytique (Spätzle, Snake, Easter) qui libère le facteur de transcription Dorsal du complexe inhibiteur Cactus.

Ovogenèse chez les Mammifères

Chez les mammifères, le développement des follicules ovariens est un processus long et complexe. Chez la femme, ce processus prend 190 jours avant d’arriver au cycle final où l’un des follicules de cette cohorte devient dominant et sera celui dont l’ovocyte sera ovulé (attention tout le processus dure bien plus longtemps que les 14 jours de la phase folliculaire comme on peut l’imaginer en regardant certains schémas trop simplifiés !). Les autres follicules entrent en atrésie et dégénèrent.

L'ovocyte au sein d'un follicule de De Graaf est entouré de cellules de la corona radiata. La zone pellucide est l’espace entre les deux cellules. Notez les fines protrusions qui relient ovocyte et cellules de la corona radiata. Ce sont des projections cytoplasmiques transzonales. Durant l’ovogénèse des mammifères, l’ovocyte synthétise une matrice extracellulaire qui va notamment interagir avec les spermatozoïdes lors de la fécondation : la zone pellucide. Elle est composée de glycoprotéines nommées ZP1 à ZP4.

Les ovocytes de souris grandissent d’environ 12 µm (ovocyte immature) à 80 µm de diamètre (ovocyte complètement développé) en 2 à 3 semaines. La ZP finit par avoir un peu plus de 6 µm d’épaisseur. Malgré l’épaississement de la zone pellucide, l’ovocyte garde contact avec les cellules environnantes de la corona radiata par des projections cytoplasmiques transzonales. Les cellules communiquent par des jonctions gap impliquant la connexine 37 et l’absence de connexine 37 aboutit à une infertilité (Simon et al., 1997).

Un immunomarquage a été réalisé avec un anticorps reconnaissant la connexine-37. On observe un marquage entre l’ovocyte (au centre) et les cellules folliculaires dans des jonctions gap situés aux projections cytoplasmiques qui traversent la zone pellucide (transzonales). Les ovocytes ne peuvent pas métaboliser le glucose et les cellules environnantes lui envoient du pyruvate et du lactate par ces jonctions (Su et al., 2009). La présence des jonctions gap est diminuée au moment de l’ovulation et de la reprise de la méiose (qui était bloquée en prophase I). Cela permet de découpler les taux d’AMPc et de GMPc dans les deux types de cellules (baisse chez l’ovocyte, maintien chez les cellules environnantes), ce qui est nécessaire pour la reprise de la méiose (Okudaira et al., 2017, Thuratum et Sroyraya, 2017). Avant l’ovulation, l’ovocyte sécrète BMP-15 qui est nécessaire à la survie des cellules folliculaires (Hussein et al., 2015). Suivant le pic de LH qui provoque l’ovulation, les cellules de la corona radiata sécrètent de l’acide hyaluronique dans la matrice extracellulaire ce qui favorise l’ovulation (Zuo et Kimata, 2001). La coopération existe donc bel et bien entre l’ovocyte et ses cellules somatiques environnantes chez les Mammifères tout comme chez la drosophile.

Accumulation de Réserves Energétiques

Au cours de l’ovogénèse, il y a accumulation de réserves énergétiques dans l’ovocyte sous forme de vitellus. Elles se présentent en agrégats appelées plaquettes vitellines. Ce sont des réserves protéiques et surtout lipidiques (à poids égal les lipides permettent de stocker plus d’énergie que les glucides). Elles ne sont pas synthétisées dans l’ovocyte mais dans le foie sous le contrôle des œstrogènes (hormones sexuelles femelles produites dans les ovaires). Les réserves sont acheminées vers l’ovaire par voie sanguine, notamment sous la forme d’une grande phosphoglycolipoprotéine appellée vitellogénine (470 kDa). Celle-ci est reconnue par un récepteur de la famille des récepteurs aux VLDL (Very Low Density Lipoprotein) à la membrane plasmique des ovocytes et le tout est internalisé par endocytose. Les endosomes fusionnent ensuite avec les lysosomes où la vitellogénine est clivée en différents fragments : phosvitine et lipovitelline.

Les ovocytes sont classés selon la quantité de vitellus accumulée au cours de l’ovogénèse. Les ovocytes télolécithes (tels ceux des Sauropsidés ou des Téléostéens) ont des quantités très importantes de réserves qui s’accumulent progressivement dans l’ovocyte. Les ovocytes télolécithes ont tellement de réserves que le vitellus empêche les divisions cellulaires au cours du développement embryonnaire. Ainsi, après la fécondation, seule une partie du volume de l’ovocyte se cellularise, le vitellus restant en dehors de l’embryon. L’embryon récupère les nutriments grâce à une annexe embryonnaire : la vésicule vitelline.

Les ovocytes hétérolécithes (tels ceux des Amphibiens) ont suffisamment de réserves pour assurer tout le développement de l’embryon mais pas assez pour gêner les divisions cellulaires après la fécondation. Le vitellus se retrouve dans les cellules qui l’utilisent directement. Il n’y a pas besoin d’annexes embryonnaires. L’autre caractéristique d’un ovocyte hétérolécithe est la répartition inégale des réserves en vitellus. Dans l’ovocyte des amphibiens, le vitellus s’accumule autour du pôle végétatif. 75% du vitellus se retrouve ainsi dans l’hémisphère végétatif. Une pigmentation superficielle du cytoplasme (granules de mélanine) se répartit autour du pôle animal, dans ce qui forme l’hémisphère animal.

Différents stades de développement coexistent, notamment les stades notés de I à VI d’accumulation de vitellus (surtout à partir du stade III) et de réserves moléculaires (ARNm dès le stade I, ARNr aux stades III à IV). Notez la pigmentation dans l’hémisphère animal qui se met en place progressivement (coloration de plus en plus foncée).

Une grenouille met 3 ans après sa métamorphose pour devenir sexuellement mature et avoir des ovocytes prêts à être fécondés. Ensuite, elle peut se reproduire tous les ans car chaque année une nouvelle cohorte d’ovocytes entame la pré-vitellogénèse et la vitellogénèse.

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Les ovocytes alécithes tels que ceux de la plupart des Mammifères n’ont pas de réserves. Les Mammifères Monotrèmes tels que l’ornithorynque qui sont ovipares ont en revanche des ovocytes télolécithes. Le gène codant la vitellogénine n’est présent chez les Mammifères Métathériens (Marsupiaux) et les Euthériens (Primates, Rongeurs…) qu’à l’état vestigial de pseudogène. Avant son implantation dans la paroi de l’utérus, l’embryon vit libre dans la lumière des voies génitales femelles.

Mécanismes de Transmission des Symbiotes

La transmission des symbiotes via les ovocytes est un processus complexe qui dépend de plusieurs facteurs, notamment la localisation des symbiotes dans les tissus ovariens et les mécanismes d'internalisation des symbiotes dans l'ovocyte.

Localisation des Symbiotes

Les symbiotes peuvent être localisés dans différentes parties de l'ovaire, y compris les cellules germinales, les cellules folliculaires et les tissus somatiques. La localisation des symbiotes influence leur capacité à être transmis à la descendance. Par exemple, les symbiotes localisés dans les cellules germinales ont une probabilité plus élevée d'être transmis à l'ovocyte en développement.

Internalisation des Symbiotes

L'internalisation des symbiotes dans l'ovocyte peut se produire par différents mécanismes, notamment :

Endocytose: Les symbiotes peuvent être internalisés par endocytose, un processus par lequel la membrane cellulaire s'invagine pour engloutir les symbiotes.
Transport membranaire: Les symbiotes peuvent être transportés à travers la membrane cellulaire par des protéines de transport spécifiques.
Transfert direct: Dans certains cas, les symbiotes peuvent être transférés directement des cellules folliculaires à l'ovocyte via des jonctions gap.

Facteurs Influant sur la Transmission

Plusieurs facteurs peuvent influencer la transmission des symbiotes via les ovocytes, notamment :

Génétique de l'hôte: La génétique de l'hôte peut influencer la capacité des symbiotes à coloniser les tissus ovariens et à être internalisés dans l'ovocyte.
Environnement: Les facteurs environnementaux, tels que la température et la disponibilité des nutriments, peuvent influencer la prolifération des symbiotes et leur transmission à la descendance.
Interactions symbiote-hôte: Les interactions entre les symbiotes et l'hôte peuvent influencer la transmission des symbiotes. Par exemple, certains symbiotes peuvent manipuler la reproduction de l'hôte pour augmenter leur transmission.

Exemples de Transmission de Symbiotes par les Ovocytes

Wolbachia chez les Insectes

Wolbachia est un genre de bactéries intracellulaires qui infecte une grande variété d'insectes et d'autres arthropodes. Wolbachia est transmis verticalement via les ovocytes et peut manipuler la reproduction de l'hôte pour augmenter sa transmission. Par exemple, Wolbachia peut induire l'incompatibilité cytoplasmique, un phénomène qui entraîne la mort des embryons lorsque les mâles infectés s'accouplent avec des femelles non infectées.

Symbiotes Nutritionnels chez les Insectes

Certains insectes dépendent de symbiotes nutritionnels pour compléter leur alimentation. Ces symbiotes sont souvent transmis verticalement via les ovocytes. Par exemple, les pucerons dépendent de la bactérie Buchnera aphidicola pour synthétiser des acides aminés essentiels. Buchnera est transmis verticalement via les ovocytes et est essentiel à la survie des pucerons.

Transmission de Mitochondries

Lors de la fécondation, le spermatozoïde n’apporte qu’un noyau, un centriole, quelques mitochondries (celles-ci sont ensuite impitoyablement détruites) et quelques protéines et microARN. Le cytoplasme du zygote est donc en immense majorité hérité de l’ovocyte.

Implications Évolutives de la Transmission Verticale

La transmission verticale des symbiotes via les ovocytes a d'importantes implications évolutives. La transmission verticale assure que les symbiotes sont transmis à la descendance, ce qui peut conduire à une association étroite et durable entre les symbiotes et l'hôte. La transmission verticale peut également conduire à la coévolution des symbiotes et de l'hôte, où les deux partenaires évoluent en réponse l'un à l'autre.

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