Introduction

L'étude du corps jaune chez la truie, notamment par des observations microscopiques, offre un aperçu fascinant des processus complexes régissant la reproduction chez les mammifères. Cet article explore en détail les caractéristiques morphologiques du corps jaune de truie, en s'appuyant sur des observations microscopiques et en les reliant aux mécanismes physiologiques de l'ovulation. Nous examinerons également les différents types d'ovulation, les facteurs hormonaux impliqués et les événements cellulaires qui conduisent à la formation du corps jaune.

Observations Microscopiques de l'Ovocyte et du Développement Embryonnaire

Les premières observations microscopiques de l'ovocyte et du développement embryonnaire ont permis de mieux comprendre les étapes de la reproduction. Parmi ces observations, on retrouve :

  • Pl. I. Image :
    • Fig. 1. A. Oeuf ovarique mûr de lapine / a) Le jaune / b) La zone transparente qui l'entoure / c. Cellules du disque proligère / d. Cellules de la membrane granuleuse
    • Fig. 2 à Fig. 4. Oeuf ovarique de lapine
    • Fig. 5. Oeuf ovarique d'une suicidée de vingt-cinq ans
    • Fig. .6. Autre oeuf ovarique d'une fille / Fig. .6. Oeuf ovarique d'une fille / Fig. .7. Oeuf ovarique d'une fille
    • Fig. .8 Oeuf ovarique de truie dans lequel le jaune formait un disque biconcave
    • Fig. .9.
  • Pl. II. Image :
    • Fig. 10. Lambeau de l'ovaire d'un foetus de chienne
    • Fig. 11. Lambeau de l'ovaire d'une chienne âgée d'un mois
    • Fig. 12. Lambeau de l'ovaire d'une truie âgée de trois semaine
    • Fig. 13. Lambeau de l'ovaire d'une vache âgée de quelques jours seulement
    • Fig. 14. Un des plus petits follicules d'un veau femelle
    • Fig. 15. A. Oeuf ovarique d'une lapine six heures après l'accouplement / Fig. 15. B. Quelques cellules isolées du disque de cet oeuf
    • Fig. 16. Oeuf qui vient d'entrer dans la trompe
    • Fig. 17. Oeuf trouvé vers le milieu de la trompe, onze heures après l'accouplement
    • Fig. 18. Oeuf provenant de la même observation
    • Fig. 19. Autre oeuf provenant de la même observation
    • Fig. 20.
  • Pl. III. Image :
    • Fig. 21. Oeuf provenant de la trompe un peu au dessus de son milieu / Fig. 21. et 22. Deux oeufs de la même lapine, quatre heures plus tard
    • Fig. 24. et 25. Deux oeufs de lapine, provenant du commencement du tiers inférieur de la trompe
    • Fig. 26.
  • Pl. IV. Image :
    • Fig. 27. Un oeuf provenant du tiers inférieur de la trompe
    • Fig. 28. Oeuf tiré de la fin de la trompe
    • Fig. 29. Oeuf qui vient d'arriver dans la matrice
    • Fig. 30.
  • Pl. V. Image :
    • Fig. 31. Oeuf descendu un plus bas dans la matrice
    • Fig. 32. Le même oeuf vu dans une autre situation du microscope
    • Fig. 33. Oeuf de la partie supérieure de la matrice
    • Fig. 34.
  • Pl. VI. Image :
    • Fig. 35. Oeuf utérin
    • Fig. 36.
  • Pl. VII. Image :
    • Fig. 37. Oeuf utérin un peu plus âgé, B. Vu à la loupe, C. Vu au microscope
    • Fig. 38. Oeuf utérin parvenu à une 1/2 ligne, A. De grandeur naturelle, B. Vu à la loupe, C. Séparée de la membrane externe de l'oeuf, D.
    • Fig. 39. Oeuf utérin encore un peu plus développé, A. De grandeur naturelle, B.
  • Pl. VIII. Image :
    • Fig. 40. Oeuf utérin; A, De grandeur naturelle; B, vu à la loupe; C, est un segment de la vésicule germinative plus dense et de l'area germinativa
    • Fig. 41.
  • Pl. IX. Image : Fig. 42.
  • Pl. X. Image : Fig. 43. Oeuf utérin / Fig. 44 à 47.
  • Pl. XI. Image : Fig. 48. L'aréa claire et l'aréa obscure / Fig. 49. La ligne claire dans l'area claire / Fig. 50.
  • Pl. XII. Image : Fig. 51. La portion obscure de l'aréa germinativa s'est étendue / Fig. 52. La portion obscure de l'aréa germinativa a acquis plus d'étendue encore / Fig. 53. La portion obscure de l'aréa germinativa n'a point changé / Fig. 54.
  • Pl. XIII. Image : Fig. 55. Embryon plus âgé de quelques heures / Fig. 56. Le même embryon vu du côté ventral / Fig. 57. Embryon plus âgé de quelques heures, vu par le dos / Fig. 58.
  • Pl. XIV. Image : Fig. 59. Embryon un peu plus âgé, avec une partie de l'area germinativa, vu par le dos / Fig. 60.
  • Pl. XV. Image : Fig. 61. Un oeuf de dic jours dans la matrice / Fig. 62. Embryon un peu moins avancé / Fig. 63. Embryon grossi / Fig. 64. Tête de l'embryon / Fig. 65. Partie antérieure d'un embryon un peu plus développé / Fig. 66. Extrémité céphalique du même embryon / Fig. 67. Canal cardiaque du même embryon / Fig. 68. Cellules du sang du même embryon / Fig. 69. Extrémité inférieure de l'embryon de la fig. 62 / Fig. 70. Extrémité inférieure de l'embryon de la fig.
  • Pl. XVI. Image : Fig. 1. L'oeuf, composé de sa membrane externe et de la vésicule blastodermique / Fig. 2. La membrane externe de l'oeuf s'unit avec la matrice / Fig. 3. Le feuillet animal commence à s'unir avec la matrice / Fig. 4. Le feuillet animal s'est uni à la membrane externe de l'oeuf / Fig. 5. Le feuillet animal est totalement transformé en enveloppe séreuse / Fig. 6. La partie supérieure du corps de l'embryon est enfoncée davantage dans la vésicule ombilicale / Fig. 7. Cette dernière opération est plus avancée / Fig. 8.

Ces images illustrent les différentes étapes du développement de l'ovocyte, de la fécondation à l'implantation dans la matrice. Elles permettent de visualiser les structures cellulaires et les processus physiologiques qui se déroulent lors de la reproduction.

L'Ovulation: Un Aperçu Général

L’ovulation est l’émission du gamète femelle. La maîtrise du moment de l’ovulation chez les mammifères d’élevage permet d’améliorer la fertilité et la gestion des mises bas. Ce phénomène est précédé quelques jours avant par un comportement spécifique : le comportement d’œstrus qu’on résume souvent par le terme « œstrus ». Selon les espèces, le comportement d’œstrus peut se poursuivre quelques heures après l’ovulation. Pendant la phase d’œstrus, la femelle développe une série de comportements pour attirer les mâles et elle accepte l’accouplement.

Le terme d’œstrus dérive du nom grec « οιστροξ » désignant les œstres, diptères de la famille des œstridés qui infligent des morsures au bétail l’été. Les femelles en œstrus montrent un comportement qui est similaire à celui des animaux en présence d’une grande quantité d’œstres ou de taons : agacement, fouaillement de la queue, etc. Le terme d’œstrus a été utilisé la première fois pour décrire la période du cycle où se déroule l’ovulation par Walter Heape dans son ouvrage dédié aux différents types de cycles reproducteurs chez les mammifères (Heape, 1900). Heape définissait l’œstrus, en miroir du rut chez le mâle, comme « the special period of sexual desire of the female ».

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Les autres phases du cycle se définissent par rapport à l’œstrus : le pro-œstrus (orthographié également prœstrus) et le post-œstrus qu’on appelle maintenant metœstrus. Le prœstrus correspond à la phase folliculaire pendant laquelle une ou plusieurs vagues de follicules croissent et par la suite dégénèrent (atrésie) lorsque le ou les follicules destinés à continuer leur croissance (follicules dominants) sont sélectionnés. Durant le prœstrus, les follicules sécrètent des œstrogènes mais en quantité insuffisante pour induire le comportement sexuel. Plusieurs vagues folliculaires peuvent se succéder durant cette phase. Le metœstrus correspond à la phase lutéale au cours de laquelle les cellules folliculaires se transforment en cellules lutéales (lutéinisation), forment le corps jaune et secrètent de la progestérone.

La phase d’œstrus correspond à la phase du comportement sexuel qui s’exprime quand les taux d’œstrogènes circulants sont élevés lorsque le ou les follicules dominants sont en croissance terminale. Au moment de l’ovulation les cellules de la granulosa se transforment en cellules lutéales et perdent leur capacité de sécréter des œstrogènes. La chute des œstrogènes plasmatiques s’accompagne de l’arrêt du comportement sexuel chez certaines espèces et donc du refus du mâle. La connaissance du moment précis de l’ovulation permet d’augmenter les chances de fécondation lors de l’utilisation de l’Insémination Artificielle (IA), particulièrement lors d’utilisation de semence cryoconservée car les spermatozoïdes ont une période de fécondance plus courte.

Types d'Ovulation

On distingue deux types d’ovulation chez les mammifères domestiques : l’ovulation spontanée et l’ovulation provoquée.

Ovulation Spontanée

L’ovulation spontanée est déclenchée au cours de la période d’œstrus que la femelle soit en présence de mâles ou non. C’est le cas de la plupart des mammifères d’élevage.

Ovulation Provoquée

Dans le cas de l’ovulation provoquée, celle-ci n’intervient que lorsque la femelle s’accouple avec le mâle. Ainsi la durée de la phase d’œstrus peut être très variable, et ne s’arrête que lorsque la femelle s’accouple. C’est le cas chez la lapine, la chatte, et des femelles de certaines espèces de camélidés comme le dromadaire, le lama et l’alpaga.

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Stratégies Évolutives

L’existence de deux modalités de déclenchement de l’ovulation chez les mammifères peut être discutée sous l’angle de l’écologie comportementale et de l’évolution. Les différentes stratégies évolutives empruntées par les espèces, reposent essentiellement sur l’optimisation de la production d’une descendance viable présentant une bonne survie. Chez les espèces à ovulation induite, le premier mâle qui s’accouple avec la femelle fécondera l’ovocyte (espèce mono-ovulante) ou la majorité des ovocytes (espèce poly-ovulante).

Chez les espèces à ovulation spontanée, c’est le mâle qui s’accouple avec la femelle au temps t le plus proche de l’ovulation qui fécondera l’ovocyte ou la majorité des ovocytes. Mais les mâles ne peuvent pas prédire le moment de l’ovulation avec précision, il est probable que leurs spermatozoïdes entrent en compétition spermatique avec les spermatozoïdes des autres mâles qui l’auront précédé ou succédé (Soulsbury, 2010). On s’attend ainsi à observer un niveau plus élevé de compétition entre mâles (par exemple compétition spermatique) chez les espèces à ovulation spontanée que chez les espèces à ovulation provoquée.

La capacité des mâles à monopoliser la paternité dépend de plusieurs facteurs qui ont été bien démontrés comme l’existence de phénomènes de synchronisation de l’œstrus chez les femelles, la structure familiale et l’existence d’association mâle-femelle. Chez les mâles d’espèces à ovulation spontanée, l’association intermittente mâle-femelle est corrélée à une perte de monopolisation de la paternité, ce qui n’est pas le cas pour les mâles d’espèces à ovulation provoquée. Ainsi, le mode d’ovulation apparaît comme une stratégie évolutive de l’espèce permettant une meilleure monopolisation parentale des mâles (Soulsbury, 2010). Les raisons pour lesquelles certaines espèces ont évolué vers l’un ou l’autre mode d’ovulation, ne sont cependant pas très claires. Un certain nombre d’espèces à ovulation provoquée vivent en groupe et avec des associations mâle-femelle. Le mode d’ovulation provoquée permet de diminuer le niveau de compétition spermatique et donc de compétition entre mâles, mais les facteurs responsables de la stratégie évolutive ne sont pas connus.

Le Rôle de la LH dans l'Ovulation

Il est classiquement admis que l’ovulation est la conséquence d’une décharge d’hormone lutéinisante (LH) sécrétée par l’hypophyse. Au moment de l’ovulation, la concentration plasmatique de LH atteint des valeurs très élevées, on parle de pic pré-ovulatoire de LH. Par exemple chez la brebis, la concentration de LH varie de 2 à 8 ng/mL alors qu’au cours du pic préovulatoire elle peut atteindre 30 à 60 ng/mL. Toujours chez la brebis, la durée du pic préovulatoire est d’environ 12 heures (Caraty et al., 1998). L’ovulation intervient 24-36 heures après le maximum du pic de LH (Driancourt et al., 2014).

Chez la truie, le pic de LH dure environ 24 heures et l’ovulation intervient 24-64 heures après le début du pic de LH (Martinat-Botté et al., 1997). Chez la vache, le pic de LH dure 12 à 45 heures selon la race et le statut physiologique (Wiltbank et Pursley, 2014), l’ovulation intervient dans les 24 à 30 heures après le maximum du pic de LH (Saumande et Humblot, 2005). Une exception, la jument, pour laquelle le pic de LH dure plusieurs jours et dont le maximum est atteint 24 heures après l’ovulation (Noden et al., 1975).

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Ovulation Provoquée: Mécanismes Spécifiques

Plusieurs espèces de mammifères domestiques ont une ovulation provoquée : la chatte, la lapine et certains camélidés. L’hypothèse de l’origine nerveuse du réflexe d’ovulation avait été renforcée par l’observation de nombreuses terminaisons nerveuses autour des follicules et par la présence de fibres musculaires dans la couche fibreuse chez la lapine. Cependant, la LH induit l’ovulation chez la lapine et il a été alors conclu que le réflexe conduisant à l’ovulation impliquait un facteur hypothalamique qui entrainait la sécrétion hypophysaire de la LH.

Chez l’alpaga, le lama et le dromadaire, l’ovulation est aussi induite par le coït, mais c’est un facteur présent dans le liquide séminal du mâle, l’« Ovulation Inducing Factor » (OIF), qui est impliqué. L’OIF injecté par voie intramusculaire ou intra-utérine à des femelles alpaga induit un pic de LH qui démarre deux heures après l’injection, l’ovulation intervient 24 à 30 heures après (Tanco et al., 2011).

Processus Moléculaires de l'Ovulation

L’ovulation est un processus complexe au cours duquel sont induits à la fois la reprise de méiose de l’ovocyte, l’expansion du cumulus, la rupture du pôle apical du follicule, et la différenciation des cellules de la granulosa et de la thèque menant à la formation du corps jaune. Au cours d’un cycle normal, tous ces événements doivent être coordonnés pour aboutir à la production d’un ovocyte mature et fécondable, et d’un corps jaune capable d’assurer le début de gestation. Une cascade d’événements mène à l’ovulation, mais l’initiateur est le pic de LH.

Rôle des Récepteurs de la LH

Seuls les follicules qui expriment une grande quantité de récepteurs de la LH à la surface des cellules de granulosa sont capables d’ovuler en réponse au pic préovulatoire de la LH. La LH se fixe sur ses récepteurs au niveau des cellules folliculaires qui répondent à ce signal par la régulation de l’expression de plusieurs gènes. La fixation de la LH sur son récepteur augmente les taux intracellulaires d’adénosine monophosphate cyclique (AMPc) et d’inositol tri-phosphate (Piquette et al., 1991), mais cette dernière voie ne serait néanmoins qu’une voie potentialisatrice (figure 1), activée seulement en présence de forte concentration hormonale.

Ainsi activée par l’AMPc, la Protéine Kinase A (PKA) induit une cascade de phosphorylation et d’activation de facteurs de transcription (CREB, SP1) qui vont inhiber, ou activer l’expression de gènes-cibles codant pour des enzymes de la stéroidogenèse. Ainsi, dans les heures suivant l’augmentation circulante de la LH, les taux sériques d’œstrogènes et d’androgènes s’effondrent, alors que le taux de progestérone augmente considérablement. En réponse à une production accrue de monoxyde d’azote (NO ; activité vasodilatatrice) la thèque devient œdémateuse et hyperhémique, augmentant le flux sanguin du follicule préovulatoire et la perméabilité vasculaire. Simultanément, les cellules de la granulosa perdent leurs récepteurs de la FSH, tandis que l’expression des récepteurs de la LH diminue de façon transitoire.

Réaction Inflammatoire

Le processus d’ovulation est associé à une réaction de type inflammatoire. La synthèse ovarienne de cytokines inflammatoires (IL, TNFα), de prostaglandines et de cortisol (à action anti-inflammatoire) s’accentue dans le follicule préovulatoire au moment de l’ovulation chez la souris, la ratte, la lapine, la truie, la vache, la jument et la femme. L’interleukine 1 (IL-1) est capable d’induire la rupture du follicule ex vivo, sur des ovaires perfusés de ratte et de lapine (Brännström et al., 1993 ; Takehara et al., 1994) et in vivo chez la jument après injection intrafolliculaire de follicules dominants (Martoriati et al., 2003).

Le mécanisme d’action des cytokines dans la maturation préovulatoire est probablement similaire à celui observé au cours d’une inflammation. En particulier elles stimulent la production de prostaglandines, NO, et l’activité d’enzymes protéolytiques. De plus, elles sont capables de moduler la stéroidogenèse et interviendraient aussi dans la maturation du complexe ovocyte-cumulus chez la lapine et la jument (Gérard et al., 2004).

Enzymes Protéolytiques

La rupture de la paroi folliculaire et l’expulsion de l’ovocyte dans l’oviducte nécessitent l’action d’enzymes protéolytiques dégradant la matrice extracellulaire. La production locale d’activateur du plasminogène, de plasmine et de collagénases (métalloprotéases MMP1 et MMP2) augmente considérablement. L’activateur du plasminogène transforme le plasminogène en plasmine, qui elle-même activerait certaines collagénases (Beers et al., 1975). L’augmentation préovulatoire de la concentration intra-folliculaire de la progestérone stimule la synthèse et l’activité de deux autres protéases ADAMTS1 et CTSL1, qui viennent participer à la protéolyse. En parallèle, l’activité d’inhibiteurs de sérines protéases (SERPIN) et les inhibiteurs des métalloprotéases matricielles (TIMP1 et TIMP2) augmente. L’expression de ces métalloprotéases et des TIMP est régulée par les stéroïdes et les prostaglandines.

Maturation de l'Ovocyte

En réponse au pic préovulatoire de la LH, l’ovocyte, bloqué au stade de prophase de 1ère division méïotique, entre en phase de maturation en reprenant sa méiose. Ce stade appelé GVBD (germinal vesicle break down) est visualisé par la rupture de la membrane nucléaire. L’ovocyte évolue, dans la plupart des espèces mammaliennes jusqu’en métaphase de 2ème division méiotique, stade auquel l’ovocyte reste bloqué jusqu’à la fécondation. Les mécanismes moléculaires de la maturation ovocytaire nucléaire et cytoplasmiques sont complexes et ils ne seront pas abordés dans le cadre de cette revue. La LH induit l'expansion du cumulus, phénomène nécessaire à la maturation méiotique et l’acquisition de la compétence au développement de l’ovocyte.

Hormones Gonadotropes

La croissance folliculaire et l’ovulation dépendent des hormones gonadotropes ou gonadotropines, FSH et LH, sécrétées par les cellules gonadotropes de l’hypophyse. La synthèse et la libération de la LH et de la FSH sont dépendantes d’une interaction complexe de multiples signaux endocrines et paracrines.

Rôle de la GnRH

La synthèse et la libération des deux hormones gonadotropes LH et FSH sont sous la dépendance de la neurohormone hypothalamique, la GnRH. Son rôle a été bien établi par l’utilisation d’antagonistes de GnRH (Brooks et al., 1993) ou d’anticorps anti-GnRH (Caraty et al., 1984 ; Molter-Gérard et al., 1999). Ces traitements induisent une suppression immédiate de la libération de la LH, la disparition du pic préovulatoire et le blocage de l’ovulation.

La GnRH est libérée sous forme pulsatile par les neurones et elle atteint l’hypophyse via le système sanguin porte hypothalamo-hypophysaire. Elle induit à son tour une libération pulsatile des hormones gonadotropes. La fréquence des pulses de GnRH varie au cours du cycle œstral : chez la brebis, elle est de l’ordre d’un pulse/heure au cours de la phase folliculaire puis devient continue au cours de la période précédant l’ovulation. À l’issue de l’ovulation, cette fréquence devient basse avec une valeur d’un pulse toutes les six heures durant la phase lutéale chez la brebis. La fréquence des pulses conditionne la libération des hormones gonadotropes. Une fréquence élevée favorise la libération de la LH, une fréquence faible favorise la production de la FSH (figure3) (Dalkin et al., 1989). Au cours du pic préovulatoire de la LH on observe un pic de FSH de moindre amplitude (figure 3) qui permet le recrutement de follicules pour le cycle suivant. Alors que la synthèse et la libération de la LH sont intimement dépendantes de celle de la GnRH, celles de la FSH impliquent d’autres molécules.

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