Introduction
Après la double fécondation, caractéristique des plantes à fleurs (Angiospermes), deux zygotes se forment. Le zygote principal subit une segmentation et produit l'embryon. Le zygote secondaire, quant à lui, voit ses cellules se multiplier pour se transformer en un tissu nourricier, l'albumen, chargé d'assurer la survie de l'embryon. Chez les Angiospermes, ces événements se déroulent au sein des tissus de l'ovule, enfermé dans le carpelle. Ils enclenchent un double phénomène : le carpelle est maturé pour devenir un fruit et l'ovule lui-même se transforme en graine. Au terme de cette embryogenèse, un fort ralentissement du métabolisme intervient : c'est la dormance. Quand la dormance est levée, la graine germe et le développement reprend. De nombreuses divisions cellulaires se produisent, suivies par la croissance et la différenciation, plus ou moins marquées, de chacune des cellules obtenues. Ces trois processus : division, croissance, différenciation, se coordonnent pour assurer le développement.
L'outil élaboré par la plante afin de se développer consiste en une panoplie de massifs cellulaires, dotés de caractéristiques singulières : le pouvoir de division et la totipotence en particulier. Ce sont les méristèmes, dont on peut décrire diverses sortes : "méristèmes primaires", "méristèmes secondaires" ou "cambiums", "méristèmes apicaux", "méristèmes latéraux", etc… A l'aide de ces outils, le végétal va assurer son développement en plusieurs étapes successives : embryogenèse, germination de la graine, plantule.
La double fécondation : point de départ de l'embryogenèse
La double fécondation est un processus unique aux angiospermes qui initie le développement de l'embryon et de l'albumen. Schématiquement, lorsque le grain de pollen arrive sur le stigmate, il commence à germer. Le tube pollinique crée des pores de germes de feuilles. Il se développe à travers le tissu du stigmate, du style et s'infiltre dans l'ovule. Ce mécanisme complexe implique la jonction d'un gamétophyte femelle avec deux gamètes mâles (spermatozoïdes).
Plus précisément, la double fécondation aboutit à la formation de deux zygotes distincts :
- L'embryon (zygote diploïde) : Issu de la fusion d'un gamète mâle et de l'oosphère (le gamète femelle). Ce zygote diploïde correspond au développement d’un sporophyte diploïde, une innovation des plantes terrestres ou Embryophytes.
- L'albumen (zygote triploïde) : Résultant de la fusion d'un gamète mâle et de deux noyaux secondaires du gamétophyte femelle (sac embryonnaire). L'albumen est un tissu de réserve essentiel pour nourrir l'embryon en développement. Les réserves protéiques, lipidiques et glucidiques y sont produites et stockées lors de la phase de maturation de la graine qui suit les principales étapes du développement embryonnaire.
Les étapes clés du développement embryonnaire chez Arabidopsis thaliana
Le développement embryonnaire d'Arabidopsis thaliana est un modèle d'étude privilégié pour comprendre les mécanismes fondamentaux de l'embryogenèse chez les angiospermes. Il peut être observé non seulement par la fécondation classique, mais aussi par embryogenèse somatique, à partir de cellules non issues directement de la fécondation et qui se dédifférencient.
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Embryogenèse somatique : une voie alternative
L'embryogenèse somatique permet de reproduire in vitro les étapes du développement embryonnaire à partir de cellules somatiques (non sexuelles). Un explant (fragment de tissu végétal) est traité par des hormones végétales (PGR pour Plant Growth Regulators) telles que l’auxine ou les cytokinines et mis en état de stress (mécanique, hydrique ou nutritionnel). Des changements épigénétiques sont induits et les cellules se dédifférencient (changent notamment de morphologie et le ratio noyau/cytoplasme augmente). Dans l’embryogenèse somatique indirecte, on laisse un cal de cellules en prolifération se former tandis que dans l’embryogenèse somatique directe, l’embryogenèse commence tout de suite. Les embryons somatiques passent par les mêmes stades que les embryons « normaux ».
L'importance de l'orientation des divisions cellulaires
Quel que soit le mode d'observation de l'embryogenèse, l'orientation des divisions cellulaires a une importance cruciale car, du fait de la présence de la paroi, les cellules d’un organisme végétal ne peuvent pas se déplacer. Elle est aussi importante tout comme la croissance cellulaire pour la mise en place des deux axes principaux : apico-basal et l’axe radiaire.
Les stades de développement
Le développement embryonnaire d'Arabidopsis thaliana peut être divisé en plusieurs stades morphologiques distincts :
- Stade zygote : Le zygote s’allonge jusqu’à atteindre trois fois sa longueur initiale.
- Stade 2 cellules : Le zygote réalise une division asymétrique qui donne naissance à une petite cellule apicale (AC) et à une grande cellule basale (BC). La cellule apicale donne naissance au proembryon et la cellule basale donne naissance essentiellement à une structure extraembryonnaire : le suspenseur.
- Stade octant : La cellule apicale subit trois mitoses et forme une structure sphérique appelée embryon octant.
- Stade globulaire : L'embryon prend une forme sphérique. C'est à ce stade que la partie apicale de l'embryon se divise en 3 : la région qui va donner le MAC, la région qui va donner les cotylédons et la région entre les deux.
- Stade cœur : La symétrie bilatérale se matérialise par le développement des 2 cotylédons. Le méristème apical caulinaire (MAC) est mis en place entre les 2 cotylédons. On considère que la plupart des futurs tissus de la plante sont spécifiés. L'albumen se développe : il est tout d’abord syncitial au début de l’embryogenèse puis cellularisé à partir du développement des cotylédons au stade coeur.
- Stade torpille : L'embryon s'allonge et prend une forme de torpille. L'albumen est totalement cellularisé.
- Stade cotylédonaire (ou crochet) : Les cotylédons se développent et se replient sur eux-mêmes.
Rôle du suspenseur
La cellule basale donne naissance essentiellement à une structure extraembryonnaire : le suspenseur qui relie l’embryon en développement au tissu maternel et qui facilite l’apport de nutriments à l’embryon. Le suspenseur finit par être formé de 7 cellules chez Arabidopsis (mais il peut être composé de jusqu’à 200 cellules chez certaines Fabacées). Une fois leurs tâches accomplies, les cellules du suspenseur meurent par apoptose lors de la phase de maturation de la graine.
Gènes et signaux impliqués dans le développement embryonnaire
Plusieurs gènes et signaux jouent un rôle crucial dans le développement embryonnaire, notamment :
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- YODA : Une MAPKK (MAP kinase kinase) qui contrôle la croissance du zygote et la taille de la cellule basale donnant naissance au suspenseur. Un gain-de-fonction de YODA aboutit à une élongation excessive du zygote et à un suspenseur qui est trop grand. YODA agit en aval des récepteurs de la famille ERECTA pour contrôler l’allongement du zygote et donc la taille de l’embryon au stade 2 cellules.
- WOX (WUSCHEL-RELATED HOMEOBOX) : Des facteurs de transcription à homéodomaine qui jouent un rôle clé dans la structuration apico-basale de l'embryon. WOX8/STIMPY est exprimé dans le zygote, où un autre facteur de transcription, WRKY2, régule son expression. Cette interaction WRKY2-WOX8 est nécessaire pour la distribution polaire des organites cellulaires dans le zygote, créant la polarité zygotique nécessaire pour que la première division soit asymétrique. WOX2, co-exprimé avec WOX8 dans le zygote, s’exprime dans la cellule apicale après la division zygotique asymétrique. Au cours de la suite de l’embryogenèse, WOX2 est nécessaire pour mettre en place la région la plus apicale et notamment le développement du méristème apical caulinaire (MAC). En revanche, WOX8 est exprimé dans la cellule basale avec son homologue le plus proche WOX9/STIMPY-LIKE après la division zygotique, régulant la lignée cellulaire basale. Ils régulent également l’embryon proprement dit en activant l’expression de WOX2 dans la région apicale.
- Auxine : Une hormone végétale qui joue un rôle essentiel dans la formation de la polarité apico-basale et le développement des méristèmes. L’auxine est produite par l’embryon dans sa région apicale mais provient également du tégument de l’ovule (donc d’origine maternelle) et est transportée via le suspenseur vers l’embryon. Avec l’auxine, ce n’est pas tant la zone de production qui est importante mais son transport et son accumulation. Ce sont deux paramètres dynamiques essentiels au cours du développement des plantes. L’auxine migre via des transporteurs spécifiques (transporteurs PIN) jusqu’à la partie supérieure du suspenseur appelé hypophyse, dans laquelle elle s’accumule lors du stade globulaire. Cette migration contribue à la formation de la polarité apico-basale qui est responsable de la mise en place du méristème apical caulinaire et racinaire. La mutation dans les transporteurs de l’auxine conduit à la formation d’un embryon anormal. L’inactivation du récepteur ABP1 (Auxin Binding Protein) provoque un arrêt du développement de l’embryon après le stade globulaire car les cellules ne peuvent pas s’allonger. La mutation perte-de-fonction de MONOPTEROS aboutit à la disparition d’une grande partie de la région basale. MONOPTEROS code le facteur de transcription ARF5 dont l’activité dépend de l’auxine. Il se fixe sur des séquences spécifiques devant les gènes dont l’expression est activée par l’auxine, les AuxRE (pour Auxin Response Element). MONOPTEROS/ARF5 est aussi impliqué dans la formation des premiers vaisseaux. L’auxine joue également un rôle dans le positionnement du plan de clivage lors des divisions cellulaires.
- Cytokinines : Des hormones végétales qui interagissent avec la signalisation de l'auxine pour réguler le développement de l'embryon. La signalisation activée par l’auxine interfère avec la signalisation activée par les cytokinines. Par exemple, dans la région basale qui va former le méristème racinaire, l’auxine active l’expression de ARR7 et de ARR15 qui sont des inhibiteurs de la voie de signalisation des cytokinines.
- AFL (ABSCISIC ACID INSENSITIVE 3, FUSCA 3, LEAFY COTYLEDON 2) et LEC1 (LEAFY COTYLEDON 1) : Protéines impliquées dans la transition entre la prolifération cellulaire intense et la croissance cellulaire, notamment au stade cœur.
- FACKEL : Un gène exprimé dans des régions précises de l'embryon au stade cœur.
- ATML1 : Un gène spécifiquement exprimé dans les futures cellules de l'épiderme dans l'embryon au stade cœur.
Formation des tissus embryonnaires
Au stade cœur, la plupart des futurs tissus de la plante sont spécifiés. Les futures cellules de l’épiderme sont alors déterminées : elles donneront plus tard soit des cellules épidermiques « classiques », soit des cellules de garde des stomates, soit des trichomes. Elles se divisent de manière péricline.
L’embryon possède déjà une cuticule (composée de cutine et de diverses molécules hydrophobes) produite par les futures cellules épidermiques. Elle permet à l’embryon de ne pas adhérer aux tissus maternels de son environnement.
Communication intercellulaire via les plasmodesmes
Une partie des informations permettant la mise en place des axes et des structures de l’embryon passe par les plasmodesmes, des canaux traversant la paroi cellulaire et qui relient le cytoplasme de deux cellules adjacentes. Selon que des plasmodesmes sont plus ou moins présents entre des cellules, les passages d’informations seront plus ou moins abondants.
Développement du méristème apical caulinaire (MAC)
Le développement initial de la région apicale dépend du produit du gène Gurke. Gurken correspond au gène ACC1 qui code une acétyl-coA carboxylase qui catalyse la synthèse de malonyl-coA à partir d’acétyl-coA et de bicarbonate. Le facteur de transcription WOX2 joue un rôle essentiel pour la première étape de mise en place des cellules souches du méristème.
Développement de l'albumen
En parallèle du développement de l'embryon, l'albumen se développe. Il est tout d’abord syncitial au début de l’embryogenèse puis cellularisé à partir du développement des cotylédons au stade cœur. Il est totalement cellularisé au stade torpille. L'albumen assure la nutrition de l'embryon en stockant des réserves importantes.
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La graine : aboutissement de l'embryogenèse
La teneur en eau de la graine diminue ensuite fortement. À la fin du développement embryonnaire, la graine entre en dormance, un état de vie ralentie qui lui permet de survivre dans des conditions environnementales défavorables. Lorsque les conditions sont favorables, la graine germe et l'embryon reprend son développement pour donner une nouvelle plante.
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